Los días de Kojou Akatsuki como estudiante ordinario de secundaria en el Distrito Demoníaco de la Isla de Itogami llegan a su fin abruptamente después de que un encuentro fatídico lo deje con las notables habilidades de un vampiro. No pasa mucho tiempo antes de que sea empujado al centro de atención cuando se descubre que es el cuarto primogénito, un vampiro inmensamente poderoso a quien la mayoría considera una mera leyenda. Temiendo el potencial destructivo de Kojou, la Organización Rey León envía a una aprendiz, Yukina Himeragi, para monitorear, y si se convierte en una amenaza, matar al niño considerado el vampiro más poderoso del mundo. Forzados juntos por las circunstancias, los dos forman una alianza improbable mientras Kojou acepta sus habilidades y ambos luchan por proteger la ciudad de varias fuerzas caóticas emergentes.